Поведение цветков кувшинки Nymphaea candida при различных фоторежимах

П.А. Волкова, Е.Ю. Пескова, А.Б. Шипунов

Волкова П.А., Пескова Е.Ю., Шипунов А.Б. Поведение цветков кувшинки Nymphaea candida при различных фоторежимах // Материалы Беломорской экспедиции Московской Гимназии на Юго-Западе. Вып. 5 [Электронный ресурс]. 2005. Режим доступа: http://herba.msu.ru/shipunov/belomor/2005/flora/ny_nstp.htm

Volkova P.A., Peskova E.Yu., Shipunov A.B. Behaviour of white water-lily flowers in different photoperiods // The materials of the White Sea Expedition of Moscow South-West High School. Vol. 5 [Electronic resourse]. 2005. Mode of access: http://herba.msu.ru/shipunov/belomor/2005/flora/ny_nstp.htm [in Russian].

[Abstract]

Аннотация

Проведены круглосуточные наблюдения за поведением цветков кувшинки чисто-белой (Nymphaea candida Presl.) при различных фоторежимах в Средней полосе России (естественный фоторежим, световая вспышка в темное время суток, отсутствие светлого времени суток) и в Северной Карелии (полярный день). Мы выяснили, что: (1) при естественном фотопериоде как в Средней полосе России, так и в Северной Карелии наблюдается четко выраженная ритмика изменения степени открытости цветков, в отличие от степени их погруженности, (2) в условиях полярного дня сохраняется типичное для Средней полосы России поведение цветка, (3) отклонения от естественных ритмов при отсутствии темновой фазы менее значительны, чем при отсутствии световой фазы. Нам представляется, что движения цветков кувшинки служат для повышения эффективности их опыления насекомыми.

Введение

Большинству процессов, протекающих в живых организмах, свойственны ритмы эндогенной природы (Bunning, 1931). Многие авторы указывают на необходимость синхронизирующей стимуляции для возникновения эндогенных ритмов в тканях растений и неспособность клеток зеленых растений синхронизировать процессы друг у друга (Уилкинс, 1964; Эмме, 1967; Уинфри, 1990). Существует и противоположное мнение о возможности передачи возбуждения от одной растительной клетки к другой различными способами (Штейн-Марголина, 1982).

Важнейшая роль света для синхронизации ритмических процессов в отдельных клетках была неоднократно установлена (Уилкинс, 1964; Эмме, 1967; Уинфри, 1990; Crothwaite et al., 1995). При выпадении световой или темновой фазы в течение суток эндогенные циркадные ритмы сохраняются, хотя их период обычно отклоняется от 24-х часового (Эмме, 1967; Детари, Карцаги, 1984). А.М. Эмме (1967) считает, что отклонения от естественного периода при отсутствии темновой фазы не так ярко выражены, как при отсутствии световой фазы, тогда как Л. Детари и В. Карцаги (1984) придерживаются противоположного мнения.

Поведение цветков кувшинки чисто-белой (Nymphaea candida Presl.) является одним из ярких примеров функционирования циркадных ритмов. Хорошо известно, что в ясную погоду цветки этого растения утром поднимаются на поверхность воды и открываются, а вечером закрываются и погружаются под воду (Кернер фон-Марилаун, 1906; Velde, 1986; Wiersema, 1988; Артамонов, 1989).

Существует множество гипотез о необходимости подобного поведения цветка. По мнению разных авторов, это изменение степени открытости нужно, чтобы удерживать в цветке насекомых-опылителей (Кернер фон-Марилаун, 1906) или "выбирать" опылителей определенных видов (Wiersema, 1988), предотвращать попадание росы на пыльцу (Кернер фон-Марилаун, 1906) или предотвращать теплопотери холодной ночью (Артамонов, 1989).

Предполагается, что изменение степени открытости и погруженности цветков вызваны изменением размера клеток вследствие изменения тургора (Кернер фон-Марилаун, 1906). Кроме того, причиной периодического изменения степени открытости цветка, по мнению А. Кернера фон-Марилауна (1906) и В.А. Штейн-Марголиной (1982), может быть неодинаковая интенсивность роста внутренней и внешней поверхности лепестков и чашелистиков во время развития цветка. Факторы, обуславливающие изменения степени открытости и степени погруженности цветка кувшинки, до сих пор окончательно не выявлены. Многие авторы указывают на то, что поведение цветка определяется освещенностью (Кернер фон-Марилаун, 1906; Эмме, 1967; Детари, Карцаги, 1984; Уинфри, 1990). В.И. Артамонов (1989) считает, что поведение цветка в основном обусловлено температурой воды и воздуха, тогда как Б. Суини и Дж. Гастингс (1964) отрицают эту точку зрения.

В 1999-2001 годах мы проводили полевые наблюдения за поведением цветков кувшинки чисто-белой при естественном фоторежиме в Средней полосе европейской части России (Волкова и др., 2002). Мы выяснили, что изменение степени открытости и степени погруженности цветков зависит от таких природных факторов, как солнечная радиация и температура воды и воздуха, изменяющихся в течение суток. В естественных условиях эти природные факторы взаимосвязаны, поэтому трудно установить, какой фактор является определяющим.

Мы решили провести наблюдения за поведением цветков кувшинки чисто-белой в естественных условиях при различных фоторежимах с целью выявить основной природный фактор, обуславливающий поведение цветков. В настоящей работе поведение цветков кувшинки изучалось в Тверской области при естественном для Средней полосы России фотопериоде с ритмичным чередованием темного и светлого времени суток, в экспериментальных условиях отсутствия светлого времени суток и в условиях вспышки света в темное время суток, а также в Северной Карелии в условиях полярного дня.

Материалы и методы

Условия наблюдений

Наблюдения проводили с 24 по 30 июня 2002 г в течение 132 часов на оз. Молдино (Удомельский район Тверской области; 58 град. 15' с.ш., 34 град. 30' в.д.), с 22 по 25 июля 2003 г. в течение 64 часов на оз. Андреево и с 18 по 20 июля в течение 50 часов на оз. Тайное (Лоухский район республики Карелия; 66 град. 20' с.ш., 33 град. 20' в.д.).

В Тверской обл. 15 цветков наблюдали при естественном фотопериоде (24 июня восход 3:37, закат 21:52). Были также проведены наблюдения за цветками в экспериментальных условиях. Пять цветущих растений 28 июня в 00:00 в течение 3 секунд были освещены магниевой вспышкой. Еще 15 цветущих растений были лишены солнечного света на все время наблюдений. Для этого вокруг растений была сооружена камера из светонепроницаемой и светоотражающей полиэтиленовой пленки (светоотражающая пленка была использована для предотвращения перегрева растений). Пленка была натянута на каркас из деревянных жердей, вертикальные жерди каркаса были вкопаны в донный грунт, а нижняя кромка пленки проходила вплотную ко дну. Крыша экспериментальной камеры находилась на расстоянии метра от поверхности воды. Придонный участок пленки размером 0,5 м на 0,5 м был прикреплен подвижно, обеспечивая возможность проникновения наблюдателей в экспериментальную камеру. Периодические измерения температуры воздуха не выявили существенного повышения температуры в экспериментальной камере по сравнению с открытым воздухом. Для наблюдения за цветками при естественном фотопериоде в темное время суток и за цветками в экспериментальной камере использовали фонарь с интерференционным зеленым светофильтром и малой интенсивностью света. Такое освещение практически не воспринимается растениями (Клешнин, 1954) и не нарушает условий эксперимента.

Наблюдения в Карелии проводились при естественном фотопериоде (22 июля восход 2:43, закат 22:59) за 26 кувшинками на оз. Андреево и за 18 кувшинками на оз. Тайное.

Время восхода и заката солнца в Тверской обл. и в Карелии вычислено при помощи программы StarCalc 5.72 (разработчик Завалишин А.Е., 1995-2002).

Методика наблюдений

К цветоносу каждого исследуемого растения была привязана плавающая на воде метка с индивидуальным номером. Подобная система мечения исключает путаницу цветков и сводит к минимуму влияние меток на жизнедеятельность растений.

Для каждого цветка в течение всего срока наблюдений один раз в два часа в Тверской области и один раз в час в Карелии отмечали степень его открытости и степень его погруженности и один раз в восемь часов - стадию его развития. Эти характеристики оценивались визуально по пятибалльной шкале (табл. 1, 2). В ходе каждого наблюдения визуально оценивали процент облачности и измеряли атмосферное давление, температуру верхнего слоя воды и температуру воздуха. При наблюдениях в Карелии в 2005 году регистрировали относительную влажность воздуха при помощи электронной мини-метеостанции. В Тверской области регистрировали относительную влажность воздуха при помощи аспирационного психрометра Ассмана и измеряли фотосинтетически активную солнечную радиацию (далее ФАР) в интервале длин волн 400-710 нм (Воскресенская, 1965). Измерения ФАР проводили при помощи цветного пиранометра ГГО М-80 в комплекте с гальванометром ГСА-1 (Махоткина, 1983).

Таблица 1. Критерии определения степени открытости и степени погруженности цветка

Таблица 2. Критерии определения стадии развития цветка (по Velde, 1986; Wiersema, 1988)

Анализ данных. Мы анализировали поведение цветков, находящихся на пестичной, переходной и тычиночной стадиях развития, поскольку именно на этих стадиях цветок выполняет свою репродуктивную функцию (Velde, 1986; Wiersema, 1988, см. также табл. 2) и не рассматривали поведение цветков на стадии бутона и стадии отцветания. Был проведен визуальный анализ графиков зависимости погодных условий, степени открытости цветков и степени их погруженности от времени, прошедшего с момента начала наблюдений (рис. 1-4). Для графического анализа данных использовали пакет программ STATISTICA for Windows (StatSoft, Inc., 1999).

Результаты

Средняя полоса России

В Тверской обл. все погодные условия изменялись с суточной периодичностью (рис. 1-3, табл. 3). Так, суммарная ФАР с 20 до 8 часов была равна нулю. В 8 часов утра значения суммарной ФАР начинали увеличиваться, достигая своего максимума в 12-16 часов. Максимальное значение суммарной ФАР в ясную погоду составляло 300-370 Вт/м², а в пасмурную - 150 Вт/м² (рис. 1). Относительная влажность воздуха (рис. 2) достигала минимума в 16-20 часов (35-45%), а максимума - в 0-6 часов (около 90%). Температура верхнего слоя воды была минимальной в 4 часа утра (+12 - +14 ºС) и максимальной в 20 часов (+22 - +24 ºС). Температура воздуха (рис. 3) также достигала минимума в 4 часа утра (+8 - +9 ºС), а максимума - в 18 часов (+18 - +22 ºС).

Таблица 3.

Погодные условия в период наблюдений (минимальные и максимальные значения)

Примечание: ФАР -- суммарная фотосинтетически активная солнечная радиация. Данные по ФАР для Северной Карелии рассчитаны старшим научным сотрудником Метеообсерватории МГУ О.А. Шиловцевой по эмпирической формуле: ФАР [Вт/м²] = 345(sinh)^1.34 , где h -- высота Солнца.

У подавляющего большинства растений при естественном фотопериоде в Средней полосе России наблюдается ритмичное изменение степени открытости цветка в течение суток (рис. 1). Цветки начинали открываться в 7-8 утра и полностью закрывались к 18-20 часам. При этом различные цветки находились в почти или полностью открытом состоянии разное время (от двух до 8 часов). Цветки, начиная открываться, поднимаются на поверхность воды. Цветки всплывают на поверхность воды наполовину раскрытыми и ракрываются полностью, плавая на поверхности, а погружаются в воду, будучи уже полностью закрытыми. Цветки погружаются под воду обычно не более чем на половину своей высоты.

Рисунок 1. Изменение степени открытости и степени погруженности модельного цветка Nymphaea candida при естественном фотопериоде в средней полосе европейской части России.

1 -- степень открытости цветка; 2 -- степень погруженности цветка; 3 -- суммарная фотосинтетически активная солнечная радиация. По оси абсцисс -- время суток. По осям ординат: слева -- баллы степени открытости и степени погруженности цветков (см. табл. 1); ординат справа -- суммарная фотосинтетически активная солнечная радиация, Вт/м². Вертикальная линия обозначает смену стадий развития цветка: ga -- переходная стадия, a -- тычиночная стадия.

Нередко можно было наблюдать отклонения в поведении цветков. Отдельные цветки, находившиеся на разных стадиях развития, начинали открываться уже в 4-6 часов утра. У шести растений мы наблюдали погружение полностью открытого цветка на половину его высоты. Эти цветки находились на переходной или тычиночной стадиях развития.

В эксперименте со вспышкой до 6-8 утра цветки оставались почти полностью закрытыми, к 8-10 утра они полностью открывались и оставались открытыми до 13-22 часов, а затем закрывались наполовину или почти полностью. Степень открытости разных цветков изменялась асинхронно. Все время эксперимента цветки были погружены в воду на половину своей высоты или на всю высоту (рис. 2).

Рисунок 2. Изменение степени открытости и степени погруженности модельного цветка N. candida в эксперименте с кратковременным освещением цветков в темное время суток.

1 -- степень открытости цветка; 2 -- степень погруженности цветка; 3 -- относительная влажность воздуха. По оси абсцисс -- время суток, по осям ординат: слева -- баллы степени открытости и степени погруженности цветков (см. табл. 1); справа -- относительная влажность воздуха, %. Стрелкой обозначен момент световой вспышки. Цветок находился в тычиночной стадии развития.

В темновых опытах (с отсутствием световой фазы) у цветков на разных стадиях развития наблюдалось различное поведение. Цветки на пестичной стадии в течение всего эксперимента плавали на поверхности воды. Они асинхронно открывались (не всегда полностью) в 4-9 часов и закрывались (также не всегда полностью) в 16-20 часов (рис. 3). Цветки на тычиночной стадии все время эксперимента были полностью или наполовину открыты и полностью или наполовину погружены.

Рисунок 3. Изменение степени открытости и степени погруженности модельного цветка N. candida в эксперименте с отсутствием световой фазы.

1 -- степень открытости цветка; 2 -- степень погруженности цветка; 3 -- температура воздуха. По оси абсцисс -- время суток, по осям ординат: слева -- баллы степени открытости и степени погруженности цветков (см. табл. 1); справа -- температура воздуха, ºC. Цветок находился в пестичной стадии развития.

Северная Карелия

В северной Карелии погодные условия изменялись с суточной периодичностью (рис. 4, табл. 3). Относительная влажность воздуха в 'дневное' время (11-20 часов) составляла 60-80%, а в 'ночное' (0-8 часов) -- около 100%. Температура воздуха (рис. 4) достигала минимума в 4 часа утра (+14 ºС), а максимума - в 18 часов (+18 -- +22 ºС).

Рисунок 4. Изменение степени открытости и степени погруженности модельного цветка N. candida при естественном фотопериоде в районе Полярного Круга.

1 -- степень открытости цветка; 2 -- степень погруженности цветка; 3 -- температура воздуха. По оси абсцисс --- время суток, по осям ординат: слева -- баллы степени открытости и степени погруженности цветков (см. табл. 1); справа -- температура воздуха, њC. Вертикальные линии обозначают смену стадий развития цветка: g -- пестичная стадия, ga -- переходная стадия, a -- тычиночная стадия.

В условиях полярного дня у цветков кувшинки наблюдалось ритмичное поведение, сходное у растений как на оз. Тайное, так и на оз. Андреево и не зависящее от стадии развития цветков. Цветки начинали открываться в 7-8 часов утра и закрываются к 17-18 часам, находясь в полностью открытом состоянии от двух до 8 часов. Закрытые цветки продолжали плавать на поверхности воды или погружались не более чем на половину своей высоты (рис. 4). Иногда отдельные цветки наполовину погружались под воду на 1-2 часа в открытом состоянии. Были также отмечены кратковременные (на 1-2 часа) изменения степени их открытости.

Обсуждение

Проведенные наблюдения показали, что поведение цветков сходно в различные годы (Волкова и др., 2002), в различных регионах и в различных водоемах одного региона при различных естественных фотопериодах. Суточная периодичность изменения степени открытости цветков кувшинки хорошо выражена в условиях естественного фотопериода как в Средней полосе России (ритмичная смена световой и темновой фазы), так и в районе Северного полярного круга (отсутствие темновой фазы). В Средней полосе России изменения степени открытости очень четко совпадают с изменениями суммарной ФАР, не совпадая при этом с изменениями температуры воды и воздуха, а также относительной влажности воздуха. Для района Полярного круга данные по суммарной ФАР в данной работе отсутствуют, но изменения степени открытости цветков в этом регионе также не совпадают с изменениями относительной влажности воздуха и температуры воды и воздуха.

В условиях нашего эксперимента после вспышки света в темное время суток цветки продолжают открываться днем, хотя изменения степени открытости у разных цветков происходят асинхронно, не совпадая с таковыми для естественного фотопериода. В эксперименте с отсутствием световой фазы ритмика изменения степени открытости полностью нарушается.

По нашим наблюдениям, суточная периодичность изменения степени погруженности цветков выражена не очень четко (см. также Волкова и др., 2002), что противоречит распространенному в литературе мнению (Кернер фон-Марилаун, 1906; Velde, 1986; Артамонов, 1989). При естественном фотопериоде как в Средней полосе России, так и в районе Полярного круга открытые цветки всегда находятся на поверхности воды, что, по-видимому, предотвращает попадание воды внутрь цветка. При нарушении естественного фотопериода в Средней полосе России (световая вспышка в темное время суток или отсутствие световой фазы) эта закономерность не соблюдается, и цветки в течение всего время эксперимента, как правило, остаются хотя бы наполовину погруженными в воду.

Таким образом, при естественном для района Полярного круга фотопериоде сохраняется типичное для Средней полосы России поведение цветка кувшинки. Это наблюдение противоречит распространенному в литературе мнению об отрицательном влиянии отсутствия темновой фазы на биоритмы (Эмме, 1967; Детари, Карцаги, 1984). Можно предположить, что для поддержания ритмики поведения цветков кувшинки достаточно тех изменений освещенности в течение суток, которые свойственны полярному дню. Необходимость наличия темновой фазы для сохранения ритмики поведения цветков в средней полосе России подтверждается нарушением типичного поведения в эксперименте с кратковременным освещением в темное время суток, а также четкой связью степени открытости цветка со значениями суммарной ФАР при естественном фотопериоде. Вероятно, для поддержания ритмики поведения цветков кувшинки важны ритмичные изменения относительных, а не абсолютных значений освещенности. Отрицательное влияние отсутствия световой фазы на ритмику поведения цветков (Эмме, 1967; Детари, Карцаги, 1984) подтверждается нарушением типичного для средней полосы России поведения цветков в эксперименте с отсутствием световой фазы. Наши данные позволяют предположить, что отклонения от естественных ритмов при отсутствии темновой фазы менее значительны, чем при отсутствии световой фазы, что подтверждает точку зрения А.М. Эмме (1967).

Степень открытости цветка определяет его способность к опылению. Вероятно, именно это обстоятельство служит причиной отличия ярко выраженной суточной ритмики изменения степени открытости цветков кувшинки от ритмики степени погруженности. Дополнительным аргументом может служить то, что у многих представителей семейства Nymphaeaceae наблюдается изменение степени открытости у постоянно плавающего на поверхности воды цветка (Sculthorpe, 1967).

Изменение степени открытости цветка скорее всего обеспечивается активностью клеток околоцветника, тогда как степень погруженности цветка обусловлена состоянием клеток его цветоноса. Важнейшая роль света для синхронизации функционирования растительных клеток была неоднократно установлена разными авторами (Уилкинс, 1964; Эмме, 1967; Уинфри, 1990 и др.). Вероятно, степень открытости цветка и степень его погруженности изменяются независимо друг от друга и синхронизируются изменением интенсивности освещенности. Этот вывод не согласуется с мнением В.А. Штейн-Марголиной (1982) в отношении возможности взаимной синхронизации функционирования клеток околоцветника и цветоноса. В случае несоответствия фотопериода естественному для средней полосы привычная нам связь между степенью открытости цветка и степенью его погруженности исчезает. Проведенные нами морфологические исследования популяций Nymphaea candida в Тверской обл. и в респ. Карелия (Волкова и др., неопубл. данные) не позволяют объяснять различия в характере изменения степени погруженности цветков систематическим положением исследованных популяций.

Величины температуры воды и воздуха, а также относительной влажности воздуха в то время, когда цветки открыты, не отличаются существенно от значений этих параметров в то время, когда цветки закрыты. Это противоречит данным об обусловленности поведения цветка этими погодными факторами (Кернер фон-Марилаун, 1906; Артамонов, 1989), но подтверждает данные Б. Суини и Дж. Гастингса (1964). Нам представляется, что периодические движения цветков кувшинки служат для повышения эффективности опыления цветка насекомыми согласно А. Кернеру фон-Марилауну (1906) и H.J. Wiersema (1988).

Благодарности

Сбор данных проводили на Молдинской биостанции Московской гимназии на Юго-Западе, а также в ходе Беломорской экспедиции Гимназии, проходившей под руководством С. Глаголева. Ценные указания при подготовке рукописи сделаны Д. Соколовым. В проведении полевых наблюдений активное участие принимали А. Квашенко, О. Бочкова, П. Бурчиц, Ю. Быков, О. Васильева, Т. Волкова, Е. Кольчугина, К. Марквичева, Д. Мордвинкин, В. Рудакова и В. Чава. Метеорологическое оборудование и консультации по его использованию были предоставлены старшим научным сотрудником Метеообсерватории МГУ О. Шиловцевой.